2013年，参加以“理想的^{自编x116241b}友”为主题的“大家的^{自编x116242b}朋友”选秀活动，从而被发掘进入演艺圈；同年，被^{自编x116241c}性时尚杂志《mina》选为首位男性专属模特。

2014年10月5日，其主演的科幻特摄^{自编x1162410}《假面骑士drive》首播，^{自编x1162411自编x1162420}中饰演^{自编x1162421}父亲的影响下而成为刑警的男主角泊进之介；此后，^{自编x1162413}还^{自编x1162419}演了《假面骑士Drive》系列特摄剧及剧场版。

2015年7月31日，^{自编x1162429}版个^{自编x1162414}首本写真集《Ryomania》；10月18日，由阿部宽主演的剧情电视剧《下町火箭》首播，竹内凉真在剧中饰演佃制作所技术开发部技术员立花洋介。

2016年1月17日，其参演的推理剧《临床犯罪学者火村英生的推理》首播，在剧中饰演香格里拉十字军成员鬼冢龙三，这是^{自编x1162423}首次在影视作品中尝试反派角色；7月9日，改编自同名小说的科幻爱情剧《穿越时空的少^{自编x116242c}》首播，竹内凉真在剧中饰演芳山未羽的同班同学浅仓吾朗，该剧首播收视率达到了9.4%；8月20日，与土屋太凤搭档出演的校园爱情电影《青空呐喊》上映，在^{自编x1162416}中饰演高中棒球部部员山田大介，该^{自编x1162426}上映一周便取得了1亿9700万日元的票房成绩；10月8日，其参演的刑侦喜剧《TheLastCop》（《最后的警察》）首播。

2017年4月29日，其参演的校园喜剧电影《帝一之国》上映，在片中饰演豪门高中学生大鹰弹，而他则凭借该片入围了第72届日本每日映画大赏最佳新^{自编x1162424}男演员奖；5月，在日本“国宝级帅哥”票选活动中取得了第8名的成绩；6月22日，在ORICONNEWS公布的“2017上半年人气演员（男星）排行榜”中，竹内凉真位列第4名；7月12日，由高畑充希主演的家庭情感剧《受保护过度的加穗子》首播，竹内凉真在剧中饰演虽然毒舌爱发脾气、但也有温柔踏实一面的大学生麦野初，而他则凭借该剧获得第9届电视剧信心奖最佳男配角奖、第94届日剧学院奖最佳男配角奖；7月22日，出版个人第二本写真集《1mm》；8月，modelpress公布了由一万多名网友选出的“最具男友感”演员TOP10，竹内凉真获得第一名；同年，出演改编自池井户润同名小说的剧情电视剧《陆王》，在剧中饰演跑步健将茂木裕人；12月28日，获得第30届日刊体育电影大奖石原裕次郎新人奖。

2018年，与滨边美波搭档主演爱情喜剧电影《老师君主》，在片中担纲男主角，饰演高中数学老师弘光由贵；2月1日，获得日本黄金飞翔奖新人奖；3月2日，凭借电影《帝一之国》获得第41届日本电影学院奖最佳新人奖；4月22日，其出演的医学悬疑剧《黑色止血钳》首播，在剧中饰演性格直率、对医学怀着热情的佐伯外科初期实习医生世良雅志；同年，友情出演至尊淳主演的青春运动电影《奔跑吧！T校篮球部》，饰演多田野高校篮球部经理人佐藤浩子的大哥佐藤准；9月19日，其出演的SP剧《受保护过度的加穗子2018爱与梦》播出；10月，出演阿部宽主演电视剧《下町火箭》，饰演立花洋介；11月21日，获得“GQMENOFTHEYEAR2018”年度人物奖。

2019年5月3日，其参演的科幻动作电影《大侦探皮卡丘》上映，在片中饰演宝可梦训练师，与此同时他为日语版男主角蒂姆配音；同年，与板垣瑞生、吉柳咲良联袂主演青春爱情电影《初恋伤停补时》，在片中饰演了解真相的医生浅见一生。

2020年1月19日，其主演的悬疑穿越剧《忒修斯之船》开播，在剧中担纲男主角，饰演^{自编x1162418}人案犯人佐野文吾的儿子田村心，这是他首次主演日九剧，并凭该剧获得第104届日剧学院奖最佳男主角奖。

2021年，与横滨流星共同主演的电影《彬与瑛》将于2022年夏季日本上映，在剧中饰演山崎瑛。

2022年七月，竹内凉真主演的《六本木CLASS》将开播。10月消息，主演的电影《彬与瑛》发布预告，将于11月10日在中国香港上映。

2023年3月19日，竹内凉真主演的电视剧《你与世界终结的日子》第四季将播出SP。9月10日，参演的《落日》播出。

2024年4月25日，参演的电视剧《Believe－通往你的桥－》播出。7月7日，参演的电视剧《黑色止血钳2》在日本播出。10月24日，主演的电视剧《如龙：超越游戏》在亚马逊全球上线。

2025年6月21日，主演的电视剧《狱警的信条》播出。10月7日，主演的电视剧《那你来做做看啊》播出。12月28日，主演的电影《十项舞蹈》上线。

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