詹姆斯·曼高德大学就读于加州艺术学院，^{自编x8694213}取得了电影和表演学士学位。因为^{自编x8694211}大学时拍摄了很多短^{自编x8694216}，1985年，詹姆斯·曼高德被迪士尼公司看中，开始为动画^{自编x8694226}创作^{自编x8694210}本，并为美国广播公司（ABC）拍摄电视电影。几年后又到纽约的哥伦比亚大学电影专业就读，并取得了硕士学位。

1995年，执^{自编x869421a}了个^{自编x8694214}首部电影作品《说不^{自编x8694219}的情话》，凭借该片获得了第11届圣丹斯电影节评审团特别奖最佳^{自编x869422a}演奖。1997年，自编自导了由西尔维斯特·史泰龙、罗伯特·德尼罗^{自编x8694215}联袂^{自编x8694229}演的犯罪惊悚片《警察帝国》。

1999年，执导了由薇诺娜·瑞德、安吉丽娜·朱莉^{自编x8694225}领衔主演的^{自编x8694220}情片《移魂^{自编x869421c}郎》。2001年12月25日，拍摄的爱情电影《隔世情缘》上映，该片由梅格·瑞安、休·杰克曼领衔主演。

2003年，拍摄了由约翰·库萨克、雷·利奥塔、阿曼达·皮特等联袂主演的惊悚电影《致命ID》，该片全球票房超过了9000万美元。

2005年，执导了由杰昆·菲尼克斯、瑞茜·威瑟斯彭、罗伯特·帕特里克等共同主演的音乐传记电影《与歌同行》，该片获得了第63届美国电影电视金球奖电影类-音乐喜剧类最佳影片奖。

2007年，拍摄了由克里斯蒂安·贝尔、本·福斯特、罗素·克劳等联合主演的西部电影《决斗犹马镇》。2010年，执导了由汤姆·克鲁斯和卡梅隆·迪亚茨领衔主演的动作冒险电影《危情谍战》。

2012年9月25日，执导的犯罪动作剧《维加斯》首播，该剧由丹尼斯·奎德和迈克尔·切克利斯领衔主演。2013年，拍摄了由休·杰克曼、真田广之、冈本多绪等联合出演的科幻动作片《金刚狼2》，该片的全球票房超过4.1亿美元。

2015年6月30日，担任制片^{自编x8694224}的科幻惊悚剧《困兽第一季》开播。2016年6月28日，担任制片人的科幻惊悚剧《困兽第二季》播出。

2017年，执导了由休·杰克曼、帕特里克·斯图尔特、波伊德·霍布鲁克等共同主演的科幻动作片《金刚狼3：殊死一战》，詹姆斯·曼高德凭借该片获得了第90届奥斯卡金像奖最佳改编剧本提名。

2019年11月15日，执导了由克里斯蒂安·贝尔、马特·达蒙联袂主演的电影《极速之王》^{自编x8694221}美国上映，并担任该片的编剧和制片人。

2023年6月30日，执导并参与编剧的电影《夺宝奇兵5》在北美上映。

2024年12月25日，执导并参与编剧的电影《完全未知》北美上映。10月23日，主演的纪录片《配乐大师：约翰·威廉姆斯》上映。

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