2000年，约翰·卡拉辛斯基^{自编x6567411}脱口秀节目《柯南欧布莱恩深夜秀》中担任脚本实习。10月8日，^{自编x6567419}演的喜^{自编x6567410}《艾德第一季》播^{自编x6567429}。同年，拍摄由迪克·沃尔夫执^{自编x656741a}的^{自编x6567420}情^{自编x6567416}《法律与秩序：犯罪倾向第一季》。

2004年9月，出演由威廉·彼德森领衔主演的悬疑剧《犯罪现场调查第五季》。

2005年2月，^{自编x6567421}动漫喜剧《美国老爸第一季》中配音。3月24日，与史蒂夫·卡莱尔合作出演的职场喜剧《办公室》播出。9月，与史蒂夫·卡莱尔继续出演喜剧《办公室第二季》。

2006年1月，出演的喜剧^{自编x6567426}《杜安·霍普伍德》在美国上映。2月2日，担任动画电影《小狗多戈尔》的配音工作。9月，与史蒂夫·卡莱尔出演的职场喜剧《办公室第三季》播出。9月10日，参演由克里斯多弗·盖斯特执^{自编x656742a}的喜剧片《供您决定》上映。12月8日，与凯特·温丝莱特、卡梅隆·迪亚茨联合主演的爱情片《恋爱假期》在美国上映。12月25日，其参演的歌舞音乐片《追梦^{自编x656741c}郎》在美国上映。

2007年1月21日，出演的喜剧片《笑脸》在美国上映。同年，约翰·卡拉辛斯基主演了喜剧电影《结婚证书》，在片中饰演为婚礼烦恼的BenMurphy。随后，出演由乔治·克鲁尼与芮妮·齐薇格领衔主演的喜剧电影《爱情达阵》，在片中饰演帅气的大学橄榄球明星卡特·卢瑟福。

2009年6月5日，与玛娅·鲁道夫、卡门·艾乔戈联合主演的喜剧电影《为子搬迁》在美国上映，在片中饰演维罗纳·德·泰桑特的丈夫伯特·法兰德。9月25日，执导的影片《对丑陋^{自编x6567414}物的简访》在美国上映，该片获得第25届圣丹斯电影节最佳剧情片。12月25日，参演由梅丽尔·斯特里普、亚历克·鲍德温领衔主演的喜剧片《爱很复杂》。同年，^{自编x6567413}还参与了动画电影《大战外星^{自编x6567424}》的配音工作。

2011年，凭借情景喜剧《办公室》获得青少年选择奖最佳喜剧类^{自编x656741b}演员奖。5月6日，主演的爱情片《大婚告急》在美国上映，^{自编x6567423}在片中饰演瑞秋的蓝颜知己伊森。11月23日，参与配音的动画喜剧电影《布偶大电影》在美国上映。

2012年2月3日，主演的剧情片《巨大奇迹》在美国上映，他在片中饰演性格温和的新闻记者亚当·卡尔森；12月28日，主演的剧情片《应许之地》在美国上映，他在片中饰演性格积极的环境保护教育人士达斯汀·诺贝尔。同年，参演由RyRusso-Young执导的美国故事片《无人行走》。

2013年，在日本动画电影《起风了》中为Honjo配音。8月，在动画喜剧电影《怪兽大学》中的FrankMcCay配音。

2014年，执导并主演了家庭喜剧电影《霍拉斯一家》。同年，为电视动画《马^{自编x656742b}波杰克》配音。

2015年4月2日，与安娜·肯德里克共同出演的音乐电视系列剧《对口型假唱大赛》首播。5月，参演的喜剧电影《阿罗哈》在美国上映，他在片中饰演伍德赛。8月7日，为动画电影《先知》中Halim配音。

2016年1月15日，他参与拍摄的政治战争类电影《危机13小时》在北美公映，他在片中饰演美国海军海豹突击队队员杰克·达席尔瓦。2月28日，担任第88届奥斯卡提名名单揭晓嘉宾。3月，他出演了外百老汇戏剧《DryPowder》。同年，担任剧情片《海边的曼彻斯特》的制作人。

2017年，担任动物纪录片《我们诞生在中国》的英文解说旁白。8月，出演约翰·波耶加、威尔·保尔特领衔主演的剧情片《底特律》。

2018年，与妻子艾米莉·布朗特合作主演恐怖电影《寂静之地》，他在片中饰演守护家人的父亲LeeAbbott。7月21日，在动画喜剧电影《神奇马戏团之动物饼干》中为男主角欧文配音；8月31日，出演的动作系列剧《杰克·莱恩第一季》播出，在剧中饰演有理想主义的杰克·莱恩。9月，在动画电影《未来机器城》中为性格善良的机器人7723配音。

2019年8月，主演的动作系列剧《杰克·莱恩第二季》在美国播出。

2021年5月28日，与艾米莉·布朗特、诺亚·尤佩合作的惊悚恐怖片《寂静之地2》在北美、中国内地上映，他也担任了该片的导演、编剧及制片人。

2022年5月，在漫威电影宇宙电影《奇异博士2：疯狂多元宇宙》中饰演“神奇先生”里德·理查兹，而这也是多年来的粉丝选角，并且他本人也有此兴趣。7月29日，动画电影《DC萌宠特遣队》将在北美上映，约翰·卡拉辛斯基配音超人。9月20日，自导自演的电影《如果》；11月，自编自导电影《假想友人》；12月21日，领衔主演的电视剧《杰克·莱恩第三季》开播。

2023年6月30日，参演的电视剧《杰克·莱恩第四季》播出。

2024年5月17日，执导、参演的电影《神^{自编x656741d}友友》上映；6月28日，担任编剧的电影《寂静之地：入侵日》上映；9月27日，参与制作的电影《7A公寓》上线流媒体。

2025年5月23日，参演的电影《寻^{自编x656742d}不老泉》上映。

2027年7月30日，执导的电影《寂静之地3》在北美上映。

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