1999年，乔什·杜哈明开始担任音乐录影带的临时演员，分别^{自编x6172219}演了《ConTePartiro》（唐娜·莎曼演唱）和《GenieinaBottle》（克里斯蒂娜·阿奎莱拉演唱）两部歌曲MV；同年，参演个^{自编x6172214}首部电视^{自编x6172210}《我的孩子们》，饰演坏小子Leo，从而进入演艺圈，^{自编x6172213}凭借该^{自编x6172220}三度入围日间艾美奖最佳剧情类剧集^{自编x617221b}配角奖，并于2002年获得了该奖。

2003年9月22日，与詹姆斯·凯恩、莫莉·西姆斯共同主演的喜剧剧集《赌城风云》开播，乔什·杜哈明饰演精英保安队的前美国海军丹尼；乔什·杜哈明凭借该剧入围了第6届青少年选择奖的最佳突破电视^{自编x617222b}星、最佳剧情或动作冒险类电视剧男演员。

2004年，以“丹尼”的身份客串^{自编x6172229}演犯罪剧《逝者能言》；1月，其参演的个^{自编x6172224}首部电影《偶像有约》上映，饰演^{自编x617221c}主角罗莎丽的银幕偶像托德·汉密顿；乔什·杜哈明凭借该^{自编x6172216}入围第6届青少年选择奖的最佳突破电影男演员、最佳电影谎话精；同年，出演剧情^{自编x6172226}《美少年格雷的画像》。

2006年，与梅利莎·乔治、马克思·布朗、奥利维亚·维尔德共同主演动作惊悚片《丛林噩梦》，饰演年轻的美国旅行者亚历克斯；^{自编x6172223}凭借该片入围了第9届青少年选择奖最佳恐怖和悬疑电影男演员奖。

2007年，^{自编x6172211}由迈克尔·贝执^{自编x617221a}的科幻动作片《变形金刚》中饰演将霸天虎威胁与政府行动连接^{自编x6172221}一起的重要人物威廉·伦诺克斯上尉；他与萨克巨人的战斗片段入围第9届青少年选择奖最佳电影对峙戏奖。

2009年，担任动画剧集《小幻与冲冲》的主要配音演员，为漫画店店主Oz献声；5月，与希亚·拉博夫、梅根·福克斯联袂主演的科幻动作片《变形金刚2》上映，饰演升至少校的威廉·伦诺克斯。

2010年，与凯蒂·霍尔姆斯、亚当·布罗迪^{自编x6172215}人联合主演爱情影片《浪漫主义者》；随后，与克里斯汀·贝尔搭档主演爱情轻喜剧片《许愿池艳遇》，饰演英俊潇洒的记者尼克，并因此入围第12届青少年选择奖最佳浪漫喜剧类男演员奖；12月，与凯瑟琳·海格尔、克里斯蒂娜·亨德里克斯共同主演的爱情喜剧片《我们所知道的生活》上映，饰演有前途的体育电视^{自编x617222a}演埃里克；他凭借该片入围第13届青少年选择奖最佳浪漫喜剧电影男演员；同年，客串出演喜剧片《蕾蒙娜和姐姐》。

2011年，担任电视真人秀《阿富汗：炸弹巡逻队》的解说；4月，获得第24届美国儿童选择奖儿童票选最佳人气奖；7月，其主演的科幻动作片《变形金刚3》上映，饰演升至中校的的威廉·伦诺克斯；年底，其参演的喜剧片《新年前夜》上映。

2012年，参与音乐互动动画剧集《杰克与梦幻岛海盗》的配音工作；同年，搭档布鲁斯·威利斯主演动作犯罪片《火线反攻》，饰演善良的消防员杰里米。

2013年，其参演的喜剧电影《电影43》上映，该片由多组喜剧短片构成；同年，与朱莉安·浩夫领衔主演爱情片《爱情避风港》，饰演与^{自编x617222c}主角一见钟情的便利店店长亚历克斯；他凭借该片入围第15届青少年选择奖最佳爱情电影男演员；此外，他还与丹·福勒搭档主演了心理惊悚片《观光路线》。

2014年，为俄罗斯动画电影《螺旋桨》的英语版配音；随后，参演关注“渐冻症”的剧情电影《温暖渐冻心》；5月，与丹·福勒、安妮·海瑟薇合作出演的喜剧片《唐·皮约特》上映。

2015年，与迪恩·文特斯搭档主演喜剧电视剧《错配搭档》，饰演英俊潇洒、一丝不苟的警员MiltonChamberlain；5月，与卢卡斯·提尔、科林顿·佩恩共同主演的独立音乐剧情片《勇敢之镇》上映；同年，与乔什·维金斯、林恩·柯林斯共同主演惊悚片《烈日迷踪》。

2016年2月15日，与詹姆斯·弗兰科搭档主演的悬疑电视剧《11/22/63》上映，该剧根据斯蒂芬·金的同名小说改编；3月30日，与阿尔·帕西诺、安东尼·霍普金斯联合主演的惊悚片《渎职》公映，饰演卷入一宗谋^{自编x6172218}案的律师本。

2017年3月，与詹姆斯·弗兰科、阿莉·加莱拉尼共同出演的恐怖片《研究院》上映；随后，客串出演动作喜剧片《加州公路巡警》；同年，与法米克·詹森领衔主演讽刺性剧情片《这是你的死亡》，饰演电视节目主持人亚当·罗杰斯；随后，主演科幻动作片《变形金刚5：最后的骑士》，饰演升至上校的威廉·伦诺克斯；而乔什·杜哈明因该片入围了第38届金酸莓奖最烂男配角奖；此外，在第一人称射击类游戏《使命召唤：二战》中饰演游戏主角之一的威廉·皮尔森军士。

2018年，参演由尼克·罗宾森主演的同性恋题材爱情片《爱你，西蒙》，饰演男主角西蒙·斯皮尔爱护家庭、善解人意的父亲杰克；同年，参演由吉尔·约格尔执导的家庭片《像狗一样思考》，与梅根·福克斯饰演一对夫妻。2019年，确定主演由Netflix出品的超级英雄题材剧集《朱庇特的遗产》，饰演超级英雄团队“TheUnion”的传奇领导人SheldonSampson。

2021年，参与动画电影《蝙蝠侠：漫长的万圣节（上）》配音。参演电视剧《爱你，维克托第二季》。

2022年3月8日，出演的《帕姆的故事》开播。

2023年1月27日，主演的动作喜剧片《闪婚》上线亚马逊。

2024年1月20日，主演的电影《家有儿女之神犬当家》在中国内地上映。

2025年4月17日，参演的电视剧《兰森峡谷》播出；6月27日，参演的电影《脱离罪恶》上映。9月19日，出演的动作喜剧片《伦敦呼叫》在北美上映。

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