1970年代末期，鲁伯特·艾弗雷特开始参加舞台^{自编x6106410}的演^{自编x6106419}。1982年，因^{自编x6106411}舞台^{自编x6106420}《同窗之爱》中^{自编x6106429}演同性恋主角而正式出道。

1984年，与科林·费尔斯共同主演爱情传记电影《同窗之爱》，^{自编x6106421自编x6106416}中饰演就读于伊顿贵族学校的同性恋学生盖伊·班尼特，^{自编x6106413}凭借该^{自编x6106426}入围第38届英国电影学院奖最杰出电影新^{自编x6106414}。1985年，参演由迈克·内威尔执^{自编x610641a}的剧情电影《和陌生^{自编x6106424}一起跳舞》。

1986年，与朱莉·安德鲁斯、阿兰·贝茨^{自编x6106415}联合出演剧情电影《春天里的二重奏》。1987年，与鲍勃·迪伦搭档主演歌舞电影《三颗摇滚的心》；同年，录制并发行了一张专辑《Loneliness》。

1989年，搬到法国巴黎，并出版了小说《Darling，AreYouWorking》。1995年，出版第二部小说《TheHairdressersofSt.Tropez》。1990年，与娜塔莎·理查德森、海伦·米伦联袂主演惊悚电影《陌生人的慰藉》。

1994年，与安娜·法尔奇共同主演爱情恐怖电影《魔诫坟场》，在片中饰演与死神同名的公墓管理员德拉莫提；同年，参演由罗伯特·奥特曼执^{自编x610642a}的喜剧电影《云裳风暴》；12月，与拉珀特·格雷夫斯、海伦·米伦联袂参演的传记喜剧电影《疯狂的乔治王》上映。

1997年，与茱莉亚·罗伯茨合作主演爱情电影《我最好朋友的婚礼》，在片中饰演朱丽安的同性恋同事乔治·唐斯，^{自编x6106423}凭借该片入围第51届英国电影学院奖电影奖-最佳^{自编x610641b}配角奖、第55届美国电影电视金球奖电影类-最佳^{自编x610642b}配角奖。

1998年，由其出演的爱情电影《莎翁情史》上映。1999年，参演科幻喜剧电影《G型神探》，在片中饰演大反派邪恶的克劳博士；4月，与凯文·克莱恩、米歇尔·菲佛联袂主演的爱情奇幻电影《仲夏夜之梦》上映；同年，与凯特·布兰切特、明妮·德瑞弗联合主演爱情电影《老公不及格》，他在片中饰演看上去总是那么玩世不恭的戈林，凭借该片提名第12届欧洲电影奖最佳男演员奖、第57届美国电影电视金球奖电影类-音乐喜剧类最佳男主角奖；之后，成为一位特约编辑，为《卫报》撰稿，并写了一部编剧电影剧本《OscarWilde'sfinalyears》。

2000年，与麦当娜·西科尼搭档主演爱情喜剧电影《下一件好事》；之后，开始活跃在百老汇舞台上，并开始尝试人物传记类的表演。

2002年，与科林·费尔斯^{自编x6106425}联合主演爱情喜剧电影《甜心大话王》；同年，与凯西·贝茨搭档主演惊悚喜剧歌舞电影《无条件的爱》。2003年，与凯瑟琳·德纳芙合作主演爱情剧《危险关系》。

2004年，与伊恩·哈特搭档主演悬疑电影《福尔摩斯奇案经典：丝缠死结》，在片中饰演大侦探福尔摩斯；5月，与莎朗·斯通共同主演的爱情惊悚电影《不一样的忠诚》上映。

2005年，为科幻电影《纳尼亚传奇：狮子·^{自编x610641c}巫·魔衣橱》中的狐狸配音；同年，与汤姆·威尔金森、艾米丽·沃森联合主演爱情惊悚电影《各撒各谎》。

2006年，出版描述自己经历的回忆录《红地毯和其他的香蕉皮》；同年，参演由马修·沃恩执导的科幻电影《星尘》。2007年，与妲露拉·莱莉搭档主演喜剧电影《新乌龙^{自编x610642c}校》，该片改编自漫画家罗纳德·塞尔的同名漫画。

2008年，参与拍摄了有关19世纪冒险先驱理查德·伯顿的纪录片《理查德·伯顿》。2009年，由其参演的喜剧冒险电影《新乌龙女校2》上映；同年，在纪录片《拜伦的华丽冒险》中饰演游戏人间的诗人拜伦.。

2010年，与英国女演员StephanieCole在奇切斯特剧院表演戏剧《卖花女》，在片中饰演教授亨利希金斯；同年，与比尔·奈伊、艾米莉·布朗特联合出演喜剧电影《狂野目标》，在片中饰演率性乐天的托尼。

2011年，由其出演的电视剧《黑镜第一季》首播；同年，与玛吉·吉伦哈尔、休·丹西联袂出演爱情喜剧电影《歇斯底里》。2012年，参演由苏珊娜·怀特执导的动作战争剧《队列之末》。

2014年，与汉黛·柯嘉搭档主演剧情电影《罗森》。2015年，与莎拉·加顿、蓓尔·波利联合出演爱情剧《公主夜游记》。

2016年，由其出演的科幻惊悚剧《黑镜第三季》首播；4月，与安东尼奥·班德拉斯、克莱门特·史鲍尼联袂出演的电视剧《阿尔塔米拉》上映；5月，与汤姆·伯克、桑地亚哥·卡布瑞拉联合主演的冒险剧《火枪手第三季》播出，他在剧中饰演市长菲利普·费隆；同年，出演由蒂姆·波顿执导的奇幻冒险电影《佩小姐的奇幻城堡》。

2017年，由其参演的电视剧《江湖郎中》播出。2018年，自编自导自演同性传记电影《快乐王子》，该片^{自编x6106417}述了英国作家奥斯卡·王尔德在生命的最后三年里，沉溺于与同性情人的危险爱情，最终潦倒离世的故事，他在片中饰演骄傲自豪、花钱如水的英国作家奥斯卡·王尔德，他凭借该片提名第31届欧洲电影奖最佳男演员奖，获得第39届伦敦影评人协会奖最佳英国/爱尔兰男演员。

2019年，与艾莉森·杜迪合作主演剧情电影《缪斯》；3月，与法布里齐奥·本蒂沃利奥、詹姆斯·科兹莫联合出演的犯罪剧《玫瑰之名》播出，该剧改编自翁贝托·艾柯的符号学推理小说。

2020年，与海莉·斯奎尔斯、菲尔·丹尼尔斯等共同出演的电视剧《成人内容》首播。2021年，由其出演的惊悚电影《^{自编x6106412}将会》上映；同年，与安娜贝拉·沃丽丝、爱丽丝·伊芙联袂出演科幻惊悚电影《警告》。

2022年，与哈里·斯泰尔斯、艾玛·科林联合出演的爱情电影《我的警察》上映，该片改编自同志题材小说《MyPoliceman》；同年，与杰玛·阿特登合作主演的电视剧《妙女郎》首播。2023年12月1日，参演的电影《拿破仑》上映。2024年9月6日，参演的电视剧《妙女郎第二季》播出。

2025年5月9日，主演的电影《朱丽叶与罗密欧》在美国上映。

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