不久，鲁保罗和U-Hauls乐队解散了，取而代之的是WeeWeePole乐队，^{自编x7389413}们^{自编x7389411}亚特兰大各地演^{自编x7389419}。^{自编x7389421}此期间，鲁保罗第一次踏入演艺圈，在一系列低成本电影中^{自编x7389429}演了一些没有名字的角色。虽然这些露面并没有帮助鲁保罗爬上成名的阶梯，但^{自编x7389423}从不缺乏进一步发展事业的想法。在一次这样的推动中，鲁保罗把自己的照^{自编x7389416}做成明信^{自编x7389426}出售，还制作了一些小册子，里面有他自己写的俏皮话和轶事。20世纪80年代中期，身材相当高大的鲁保罗离开南方，前往纽约。他和他的亚特兰大室友LadyBunny以及其他一些^{自编x7389414}主要在东村地区进行变装表演。鲁保罗在舞台上的华丽和轻松使他成为俱乐部的热门舞者，到20世纪90年代末，他被称为纽约^{自编x738941c}王。

1991年，鲁保罗与汤米^{自编x738941b}孩唱片公司签订了一份唱片合同，两年后，他的首张专辑《SupermodeloftheWorld》面世。他的单曲《Supermodel(YouBetterWork)》大受欢迎，进入流行音乐排行榜前50名，在舞蹈俱乐部排行榜上排名第二。多年来，鲁保罗凭借《Snapshot》和《WorkOut》^{自编x7389415}热门歌曲一直是俱乐部的常客。1993年，他与埃尔顿·约翰翻唱的《Don’tGoBreakingMyHeart》也引起了^{自编x7389424}们的注意，成为英国十大热门歌曲。1994年，鲁保罗在斯派克·李的《克鲁克林》中首次出演故事片，他的演艺生涯开始了一个新的方面。随后，他出演了一系列的角色。1995年，鲁保罗出版了自传《Lettin’ItAllHangOut》，还签约成为MAC化妆品的模特。接下来，鲁保罗开始了自己的电视脱口秀节目，名为《保罗秀》，一直播到1998年。

尽管在音乐和电影方面取得了成功，但鲁保罗真正在文化领域留下了自己的印记，他在2009年首次推出了长期运行的真人秀节目《RuPaul'sDragRace》，以及后来的各种衍生节目，如《AllStars》和《Untucked!》在鲁保罗2016年凭借《DragRace》获得首个艾美奖后，2017年3月的第九季首播由LadyGaga出演，有近100万观众收看，成为该节目历史上收视率最高的一集。2014年，他与米歇尔·维萨奇(MichelleVisage)共同主持了播客节目，并在人体彩绘比赛《SkinWars》中担任评委。从2016年4月开始，他还主持了两季的游戏节目《GayforPlay》，同时继续推出2015年的《Slaybelle》和2017年的《RememberMe:Essential,Vol.1》和《Vol.2》以及《American》^{自编x7389425}专辑。2018年底，鲁保罗又推出了一张以节日为主题的音乐专辑《ChristmasParty》，以及他的第三本书《GuRu》。他试图以2019年的《保罗》重返日间脱口秀，但这一尝试很短暂，他2020年的Netflix喜^{自编x7389410自编x7389420}集《AJ和^{自编x738942c}王》也是如此。这位变装偶像没有气馁，于2020年1月推出了他的第13张录音室专辑《You'reaWinnerBaby》，并于次月首次主持了《周六夜现场》。2018年3月，鲁保罗被授予好莱坞星光大道上的一颗星，从而成为第一位获得该荣誉的变装皇后。

2022年，鲁保罗以制作人的身份凭借音乐剧《AStrangeLoop》在第75届托尼奖颁奖典礼上获得最佳音乐剧奖。

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