1990年，^{自编x8926819}演由MilosForman制作的短^{自编x8926816}《DreamsofLove》，^{自编x8926811自编x8926826}中饰演11岁的受虐^{自编x892681c}孩EdithLammers，这是克莱尔·丹尼斯的首次亮相。1992年9月，^{自编x8926821}电视^{自编x8926810}《法律与秩序》中客串饰演一名模特。

1994年8月25日，主演的青春题材电视^{自编x8926820}《我所谓的生活》首播，在剧中饰演高中生AngelaChase，^{自编x8926812}凭借此剧获得第52届金球奖剧情类剧集最佳^{自编x892682c}主角奖；同年，与薇诺娜·瑞德合作主演的剧情片《小妇^{自编x8926814}》上映，在片中饰演马奇家善良文弱的三女儿贝思。1996年11月1日，与莱昂纳多·迪卡普里奥合作主演的爱情片《罗密欧与朱丽叶》上映，饰演女主角朱丽叶。1997年，参演由马特·达蒙主演的剧情片《造雨^{自编x8926824}》。

1999年3月，^{自编x8926822}主演的动作犯罪片《扫荡三人组》上映，在片中饰演吸毒成瘾的少女茱莉，该片改编自1970年的电视剧；同年10月，为日本动画电影《幽灵公主》英文版配音。2002年，主演喜剧片《伊比的堕落》，在片中饰演令人讨厌的“跟屁虫”；同年，在电影《时时刻刻》中饰演女主人公克拉丽萨·沃甘的女儿。2005年，主演由史蒂夫·马丁同名小说改编的电影《^{自编x892681a}购女郎》。

2007年6月，主演家庭片《夜幕》，在片中饰演年轻美丽的女孩；同年7月，与理查·基尔合作主演的惊悚片《强捕犯》上映，在片中饰演一个年轻的女特工；8月，主演的奇幻冒险电影《星尘》上映，在片中饰演美丽善良、坠落凡间的星星；10月，^{自编x8926829}演由爱尔兰剧作家萧伯纳编写的戏剧《卖花女》，这是她首次在百老汇剧院登台，饰演出身贫寒而跻身上层社会的卖花女ElizaDoolittle。

2009年，她在电影《我和奥逊·威尔斯》中饰演对舞台充满渴望的桑妮亚。2010年2月6日，主演的剧情片《自闭历程》播出，在片中饰演患有自闭症的动物科学家天宝·葛兰汀，她凭借此片获得第62届艾美奖、第68届金球奖、第15届金卫星奖、第17届美国演员工会奖电视电影最佳女主角奖。2011年10月2日，主演的电视剧《国土安全第一季》首播，她在剧中饰演CIA女特工凯莉，凭借该系列剧蝉联第64、65届艾美奖及第69、70届金球奖剧情类剧集最佳女主角奖。

2012年9月30日，其主演的电视剧《国土安全第二季》首播；同年，录制有声书籍《TheHandmaid’sTale》。2013年6月，与詹姆斯·麦斯登合作主演喜剧片《酷我随行》，饰演一名高中即怀孕生子的母亲；9月29日，其主演的电视剧《国土安全第三季》首播。

2014年10月5日，她主演的电视剧《国土安全第四季》播出。2015年10月4日，其主演的电视剧《国土安全第五季》播出；同年11月，参演电视剧《无为大师第一季》，饰演和^{自编x892681b}主有一夜情的已婚妇女。2016年，出演舞台剧《DryPowder》，饰演一位无情且势利的企业创始人。

2017年1月5日，客串出演的电视剧《波特兰迪亚第七季》播出，她在剧中饰演一名代理教练；1月15日，其主演的电视剧《国土安全第六季》开播；同年7月28日，参演的喜剧片《布里斯比熊》上映，在片中饰演一名爱情治疗师。2018年2月11日，参与制作并主演的系列美剧《国土安全第七季》开播，这是她首次担任制作人；同年6月，与吉姆·帕森斯合作主演的家庭片《孩童杰克》上映，她饰演一位儿子有性别认知障碍的母亲。

2020年2月9日，克莱尔·丹尼斯主演的系列美剧《国土安全第八季》播出。

2022年，参演电视剧《埃塞克斯之蛇》；11月17日，主演的限定剧《弗莱斯曼有麻烦了》在Hulu开播。

2023年7月13日，参演的电视剧《环环相扣》播出。

2025年11月13日，参演的电视剧《兽藏我心》上线Netflix。

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