1998年，^{自编x6216413}通过了NBC电视台的视镜，并开始担任晚间现场节目《周六夜现场》的演^{自编x6216419自编x6216414}员，从而正式^{自编x6216429}道，^{自编x6216423}于2004年离开该节目；同年，他^{自编x6216411}NBC的情景喜^{自编x6216410}《政界小^{自编x6216424}物第二季》中饰演了一个摄影师。1999年，与妹妹格洛里亚·法伦合著自传《IHateThisPlace：ThePessimist'sGuideToLife》。

2000年，参演个人首部电影《几近成名》，^{自编x6216421自编x6216416}中饰演了一个小角色。2001年，参演由史蒂文·斯皮尔伯格执^{自编x621641a}的战争电视^{自编x6216420}《兄弟连》；同年，主持MTV电影奖颁奖典礼。

2002年，与艾瑞克·爱都、尼尔·尹艾斯共同参演喜剧电影《鲁头士2：午餐无价》；8月，担任MTV音乐录影带大奖颁奖典礼主持人；同年，发行音乐专辑《TheBathroomWall》，收录了5首歌曲和吉米·法伦录制的9支单口相声，该专辑入围了第45届格莱美奖-最佳诵读喜剧专辑奖。

2003年，客串出演由伍迪·艾伦执^{自编x621642a}的爱情喜剧电影《奇招尽出》；11月，吉米·法伦出演的R级喜剧电影《TheScheme》上映。2004年，与奎恩·拉提法搭档主演动作喜剧电影《的士飙花》，该^{自编x6216426}改编自1998年上映的法国电影《的士速递》。

2005年4月，与德鲁·巴里摩尔搭档主演的浪漫喜剧电影《极度狂热》在北美上映，他在片中饰演风趣又待人随和的高中老师本·莱特曼；6月，担任MTV电影奖颁奖典礼的主持人；同年，出版儿童图书《SnowballFight！》。

2006年，为法国动画电影《小狗多戈尔》配音；12月，与弗雷迪·海默、麦当娜·西科尼共同参演配音的动画电影《亚瑟和他的迷你王国》上映，他为片中迷你王国的王子倍塔枚许配音；12月29日，与西耶娜·米勒、盖·皮尔斯共同出演的传记片《工厂^{自编x621641c}孩》首映，他在片中饰演“工厂居民”查克·韦恩。

2007年，发行个人单曲《CarWashforPeace》。2008年，与切斯·埃利森、莎朗·斯通共同主演喜剧电影《扪心自问》。

2009年3月，接替柯南·奥布莱恩主持NBC电视台晚间现场节目《深夜秀》，并将节目名字改为《吉米·法伦深夜秀》，该节目获得了第62届艾美奖非虚构互动节目创意成就奖和第2届美国电视评论家选择奖最佳脱口秀奖，他凭借该节目获得了第38届人民选择奖最受欢迎深夜脱口秀主持人奖、第39届人民选择奖最佳晚间脱口秀节目主持人奖，他于2014年离开该节目；10月，与艾伦·佩吉、马西娅·盖伊·哈登共同主演的运动题材喜剧电影《轮滑^{自编x621642c}孩》在北美公映；同年，为动画电影《亚瑟和他的迷你王国2》中的倍塔枚许王子配音。

2010年，担任第62届艾美奖颁奖典礼主持人；同年，为动画电影《亚瑟和他的迷你王国3：终极对决》中的倍塔枚许王子配音。2011年，与尼克·斯旺森、克里斯蒂娜·里奇一同出演喜剧电影《天生明星》；12月，他担任了《周六夜现场》的嘉宾，他因此获得了第64届艾美奖喜剧类最佳客座^{自编x621641b}演员奖。

2012年6月，发行音乐专辑《BlowYourPantsOff》，该专辑获得了第55届格莱美奖最佳喜剧专辑奖；同年，担任家庭喜剧电视剧《轻熟^{自编x621642b}主夫团》的制片人，该剧^{自编x6216417}述了三个“没长大”的三十岁左右的男人养育孩子的故事。

2013年12月，担任《周六夜现场》的演出嘉宾，他由此获得了第66届艾美奖喜剧类最佳客座男演员奖；同年，入选《时代周刊》评出的“2013年度全世界100位最有影响力人物”。

2014年1月，顶替塞斯·梅耶斯，担任NBC电视台晚间脱口秀节目《今夜秀》主持人，并将该节目名字改为《吉米今夜秀》，该节目获得了第66届艾美奖最佳互动节目奖、第67届艾美奖TV社交类互动节目创意成就奖，他凭借该节目获得了第41届人民选择奖晚间节目最受欢迎主持人奖、第42届人民选择奖晚间节目最受欢迎主持人奖以及第43届人民选择奖晚间节目最受欢迎主持人奖；10月，与黑眼豆豆成员will.i.am发行合唱的喜剧流行乐单曲《Ew!》。

2015年4月，吉米·法伦与斯戴芬·莫昌特、约翰·卡拉辛斯基一同制作的电视真人秀节目《对口型假唱大赛》在SpikeTV开播，该节目是《吉米今夜秀》的衍生节目；4月，客串出演情景喜剧《路易不容易》；同年，客串出演科幻冒险电影《侏罗纪世界》；此外，他还推出了儿童图书《YourBaby'sFirstWordWillBeDADA》。

2016年6月，客串出演的音乐喜剧电影《流行歌星：永不停歇》在美国上映。2017年1月，担任第74届美国电影电视金球奖颁奖典礼主持人；同年，推出儿童图书《EverythingIsMAMA》。

2019年10月，出版儿童图书《ThisIsBaby》。2020年4月18日，担任线上特别慈善音乐会《同一个世界：团结在家》的主持人。

2022年2月11日，主演的浪漫喜剧电影《巨星嫁到》上映。

2022年，参演电影《热情洋溢》。

2024年12月3日，参演的电影《JackinTimeforChristmas》上映。

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