2006年，冈田将生通过拍摄日本工学院专门学校的广告而^{自编x878619}道。

2007年4月20日，冈田将生参与拍摄的漫改^{自编x878610}《生徒诸君》^{自编x878611}日本首播。5月，参演由中村义洋执^{自编x87861a}的^{自编x878620}情^{自编x878616}《鸭子和野鸭子的投币式自动存放柜》。7月3日，参演的由堀北真希、小栗旬主演的漫改校园喜剧《花样少^{自编x87861b}少^{自编x87861c}》播^{自编x878629}。7月28日，与夏帆搭档主演的青春纯爱电影《天然子结构》^{自编x878621}日本上映。

2008年3月15日，主演的音乐喜剧电影《吹奏吹奏乐乐》在日本上映。7月21日，参与拍摄的富士台电视剧《太阳与海的教室》在日本首播，^{自编x878613}在其中饰演班上最高最受欢迎的高中生根岸洋贵。12月20日，与山下理绪搭档主演的奇幻电影《魔法使的条件》在日本上映。

2009年2月21日，与北乃纪伊、仲里依纱、成宫宽贵^{自编x878615}合作主演的青春爱情电影《前路漫漫》在日本上映。3月14日，主演的电影《夏威夷少年》在日本上映。5月23日，与加濑亮、小日向文世、吉高由里子^{自编x878625}合作主演的电影《重力小丑》在日本上映，该电影由伊坂幸太郎同名小说改编，^{自编x878623}在其中饰演心地善良又富有正义感的高中生奥野春。凭借在该电影中的表现，冈田将生赢得了日本电影学院奖、报知电影奖、日刊体育电影大奖、日本电影蓝丝带奖等一系列电影奖的新^{自编x878614}奖。8月1日，与夏帆等合作主演的爱情剧《粉红系^{自编x87862b}孩》播出。10月24日，与井上真央搭档主演的电影《属于你的我的初恋》在日本上映。年末，于亚细亚大学管理学院休学。

2010年4月，主演漫改悬疑剧《未来日记-ANOTHER:WORLD-》。6月5日，参演的悬疑电影《告白》在日本上映，冈田将生在其中饰演新初一B班的班主任、热血青年寺田良辉。6月19日，与北川景子搭档主演的爱情电影《一眼瞬间，再见爱》上映。9月11日，主演的李相日执^{自编x87862a}剧情^{自编x878626}《恶^{自编x878624}》在日本上映。10月，与苍井优搭档主演的爱情电影《雷樱》在日本上映，他在其中饰演在将军家中长大、孤独寂寞的青年清水齐道；与此同时，他出演的由筱原凉子主演的电视剧《黄金猪》在日本台播出。

2011年4月23日，与仲里依纱合作主演的电影《青年黑杰克》上映。5月28日，与堤真一、绫濑遥、中井贵一等合作主演的电影《丰臣公主》在日本上映。11月19日，与荣仓奈奈搭档主演的电影《彼时生命》在日本上映，在其中饰演患有自闭症的遗物处理公司职员永岛杏平。

2012年1月，与松山健一、深田恭子、玉木宏等合作出演的NHK大河剧《平清盛》在日本首播，这也是冈田将生首次演出大河剧并兼任旁白解说，刷新了当时的大河剧旁白担任者的最年少纪录。1月16日，与中谷美纪、加藤爱、长谷川博己等合作主演的医疗悬疑剧《神圣的怪物们》在日本首播，在剧中饰演外科医生司马健吾。5月5日，与小栗旬、麻生久美子、堤真一等合作主演的漫改电影《宇宙兄弟》上映。9月1日，与绫濑遥搭档主演的漫改电影《亚子的^{自编x87861d}密》在日本上映。

2013年1月6日，参与拍摄的电视电影《ATARU特别篇~来自纽约的挑战书~》在日本首播。4月，与藤原龙也联袂主演犯罪剧《ST警视厅科学特搜班》。9月14日，参与拍摄的电影《ATARU电影版》在日本上映。与此同时，他还出演了9月28日上映的由阿部隆史主演的喜剧电影《道歉大师》。10月9日，参演由堺雅人、新垣结衣主演的律政喜剧《legalhigh2》在富士台播出，他在其中饰演新人律师羽生晴树。10月26日，与长泽雅美搭档主演的爱情电影《纯净脆弱的心》在日本上映。11月，参演的棚田由纪执导的电影《四十九天的食谱》上映。

2014年3月8日，与滨田岳、深田恭子、渡边大等合作主演的喜剧电影《伟大的咻啦啦砰》在日本上映。5月24日，主演的喜剧电影《哦！爸爸们》在日本上映，这也是继《夏威夷少年》以后，冈田将生睽违五年再次的单独电影主演，也是第三次出演作家伊坂幸太郎的作品。7月，与藤原龙也搭档主演的刑侦剧《ST红与白的搜查档案》播出。8月，出演由东野圭吾同名小说改编的电视剧SP《雪国之劫》。11月，与广末凉子搭档主演的平川雄一朗执导剧情片《人生最后那几件事》上映。

2015年1月，参演的犯罪电影《ST红与白的搜查档案》于日本上映。4月，主演东京台喜剧《不便的便利屋》。6月，主演由濑濑敬久执导的动作电影《流浪者年代记》。8月，参演由新垣结衣主演的漫改推理剧《掟上今日子的备忘录》，在其中饰演总是被作为嫌疑人卷入案件、四处打工的倒霉青年隐馆厄介。

2016年4月，搭档松坂桃李、柳乐优弥主演由宫藤官九郎担任编剧的NTV春季日十喜剧《宽松世代又如何》，他在剧中饰演家中经营酒厂的工薪族坂间正和。8月，参演的改编自清水玲子同名漫画的真人电影《^{自编x87862d}密》上映。10月，参演的由佐藤健主演的电影《何者》在日本上映。

2017年3月23日，出演的NHK励志题材电视特别企划剧《羁绊：奔跑的奇迹小马》播出，他在其中饰演在东日本大地震中为了救护生产的母马而失去了生命的松下拓马；24日，出演的由远藤宪一、大杉涟、田口智朗、寺岛进、松重丰和光石研主演的喜剧《byplayers～如果这6位名配角共同生活的话～》播出。4月，参演的刑侦剧《小巨人》播出，在剧中饰演从东京大学法学部毕业后进入警视厅任职的刑警山田春彦。7月2日，出演的《宽松世代又如何》系列特别剧《宽松世代又如何SP：纯米吟酿纯情篇》以及番外剧《我是山岸有何贵干》播出。7月14日，参演的《银魂》真人电影版在日本上映，他在其中饰演攘夷志士桂小太郎。8月，参演漫改电影《JOJO的奇妙冒险：不灭钻石第一章》；同时，还出演了同名电影的衍生剧《伊藤君AtoE》。12月2日，出演由堤真一主演的电视剧《名片游戏》播出。

2018年1月，与木村文乃共同主演电影《伊藤君AtoE》。2月，出演的由远藤宪一、大杉涟、田口智朗、松重丰和光石研主演的喜剧《byplayers～如果名配角在TV东晨间剧里挑战无人岛生活的话～》播出。8月，出演的漫改系列电影《银魂2：规矩是为了被打破而存在的》上映。10月，主演NHK日剧《昭和元禄落语心中》，他凭借该剧获得第14届ConfidenceAward电视剧奖最佳男主角奖。11月，主演的漫改电影《家族的故事》上映，他在其中饰演在东京读大学时痴迷乐队，却因为挫折失去了前进动力的小林拓也。12月，主演东海台建台60周年纪念特别剧《大诱拐2018》。

2019年1月，参演的由大泉洋主演的电影《天空的餐馆》在日本上映，冈田将生饰演来自东京的牧羊场经营者神户。4月，参演的NHK晨间剧《夏空》播出。

2020年10月9日，与浜边美波双主演的电视剧《Talio代理复仇的2人》在NHK电视台开播。同日，参演的由芦田爱菜主演的电影《星之子》在日本上映。

2021年1月16日，参演的电视剧《写不出来~编剧吉丸圭佑的没有条理的生活∼》播出。1月22日，与志尊淳双主演的漫改电影《三角窗外是黑夜》在日本上映。4月，参演的电视剧《大豆田十和子与三位前夫》开播，在剧中扮演业界精英中村慎森。6月，参演的电影《圆弧》上映。10月，参演的科幻悬疑惊悚电影《异次元^{自编x878618}阵》上映。同年，参演改编自村上春树短篇小说集《^{自编x87862c}のいない男たち》的电影《驾驶我的车》。2022年10月20日，主演的医疗剧《旅行护士》播出。

2023年，出演电影《GoldBoy》。4月24日，日剧《宽松世代又如何》宣布拍摄电影版，海报同步曝光，冈田将生参演，将于10月13日日本上映。7月7日，与清原果耶共同主演的电影《消失的情人节》（日本翻拍版定名为《１秒先の彼》）上映。8月11日，参演的电视剧《人间恐怖2》播出。

2024年1月26日，参演的电视剧《不合适也要有个限度！》播出。3月8日，参演的电影《黄金少年》定档上映。4月1日，参演的电视剧《如虎添翼》播出。6月，主演的电视剧《1122好夫妇》播出。7月12日，参演的电视剧《锦糸町乐园〜从涉谷出发一站即达〜》播出。8月23日，参演的电影《最后的里程》上映。10月17日，主演的电视剧《旅行护士第二季》播出。11月14日，参演的电视剧《愤怒小队第零章》播出；11月22日，参演的电影《愤怒小队公务员与7个欺诈师》上映。

2025年1月，担任第18届亚洲电影大奖青年大使；1月19日，参演的电视剧《御上老师》播出。2月21日，主演的爱情电影《一去不归》上映。4月5日，主演的电视剧《地震之后》播出。10月3日，主演的电影版《地震之后》上映。10月21日，出演的电视剧《一点点超能力》播出；11月21日，参与配音的电影《无尽的斯嘉丽》在日本上映，片中为一名现代护士·圣配音。

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